Родился 19 июня (1 июля) 1896 в Санкт-Петербурге в семье адвоката. С детства увлекался рисованием, впоследствии оформил некоторые свои книги. В 1904 семья переехала в Москву, где в 1914 Антокольский окончил гимназию, затем посещал лекции в университете им. А.Л.Шанявского, поступил на юридический факультет Московского университета (курса не окончил). С юношеских лет увлекаясь театром, играл в любительских спектаклях, сочинял пьесы, с 1915 работал в драматической студии Е.Б.Вахтангова (в первой половине 1930-х годов – режиссер в Театре им. Евг. Вахтангова). Тогда же начал пробовать себя в поэзии. В 1920 в «Кафе поэтов» на Тверской познакомился с В.Я.Брюсовым, который опубликовал несколько стихотворений Антокольского в альманахе «Художественное слово». В 1922 вышел первый поэтический сборник Антокольского "Стихотворения". В 1923 и 1928 побывал в Швеции, Германии, Франции, вынашивая планы создания «театра поэта». «Ораториальное» (определение Л.Озерова) начало, сопряженное с лиризмом и острым чувством времени – прошлого и настоящего, – стало отличительной чертой поэзии Антокольского. Определяющим для нее, по признанию поэта, явилось влияние А.Блока, хотя видны также черты поэтики И.Сельвинского, В.Маяковского, Б.Пастернака). Романтическим пафосом проникнуты стихи сборников "Запад" (1926), "Действующие лица" (1932), драматические поэмы "Робеспьер и Горгона" (19280, "Франсуа Вийон" (1937) и др.

Во второй половине 1930-х годов, обратившись к творчеству грузинских, азербайджанских, украинских и армянский поэтов (С.Чиковани, Т.Табидзе, С.Вургун, М.Бажан, Л.Первомайский, Е.Чаренц, Н.Зарьян и др.), Антокольский создал образцы отечественной переводческой школы, внося также мотивы «братских» культур в собственные произведения (сборники "Большие расстояния", 1936; "Пушкинский год", 1938, и др.). Высоким уровнем мастерства отличаются и переводы Антокольского с французского языка (сборники "Гражданская поэзия Франции", 1955; "Медная лира", 1970).

В Великую Отечественную войну Антокольский был военным корреспондентом. В 1942 на фронте погиб его единственный сын, которому поэт посвятил поэму "Сын" (1943; Государственная премия, 1946).

Антокольский – автор многочисленных стихотворений, поэм, речей и эссе, где героями выступают люди разных времен и народов, исторические лица и литературные персонажи – Эсхил и Гулливер, Шекспир и Ньютон, Петр I и Пушкин, Бальзак и Эйнштейн, конкистадоры и санкюлоты. Среди его произведений – поэмы "Чкалов" (1942), "Коммунистический манифест" (1948), "В переулке за Арбатом" (1954), "Зоя Бажанова" (1969, посвящена жене, актрисе Театра им. Евг. Вахтангова), книги стихов ("Мастерская", 1958, "Высокое напряжение", 1962, "Четвертое измерение", 1964, "Повесть временных лет", 1969, "Ночной смотр", 1974; "Конец века", 1977), литературно-критических статей ("Поэты и время", 1957; "Пути поэтов", 1965), стихотворно-прозаических очерков ("О Пушкине", где стихи и баллады на пушкинские темы чередуются с аналитическими заметками на полях; "Сила Вьетнама", обе 1960).

При сдержанности официальной критики в отношении Антокольского и даже – на рубеже 1940–1950-х годов – резких обвинениях в защите декадентства и пренебрежении традициями национальной культуры Антокольский вошел в историю русской советской литературы 20 в. как один из ее признанных классиков.

Умер Антокольский в Москве 9 октября 1978.